Rod Haemoproteus jako původce malárie exotických ptáků v České republice

P. VRÁNA,1 J. ZÁVODSKÁ,2 V. TUKAČ3 V. SVOBODOVÁ4 1Veterinární ordinace VETPARK, Ostrava 2Veterinární ordinace, Praha 6 3Klinika chorob ptáků, plazů a drobných savců, Fakulta veterinárního lékařství Veterinární a farmaceutické univerzity Brno 4Ústav parazitologie, Fakulta veterinárního lékařství Veterinární a farmaceutické univerzity Brno Veterinářství 2005;55:678-683

SOUHRN
Vrána P., Závodská J., Tukač V., Svobodová V. Rod Haemoproteus jako původce malárie exotických ptáků v České republice. Veterinářství 2005;55:678-683.
V letech 2001 až 2004 jsme sledovali výskyt původců malárie exotických ptáků v České republice. Odebrali jsme krev a vyšetřili krevní nátěr 419 ptáků 79 druhů. Původce Haemoproteus spp. byl nalezen u 35 jedinců (8,4 %) sedmi druhů z řádu Psittaciformes, Cuculiformes a Passeriformes. Jednalo se o druhy amazoňan kubánský (Amazona leucocephala), ara arakanga (Ara macao), ara zelenokřídlý (Ara chloroptera), papoušek konžský (Poicephalus gulielmi), papoušek šedý (Psittacus erithacus), turako fialový (Musophaga violacea) a loskuták posvátný (Gracula religiosa). Všichni infikovaní ptáci pocházeli z importu. Parazitémie se pohybovala v rozmezí od 0,02 do 1,5 % a nebyla provázena specifickými klinickými projevy. Na základě morfometrie a hostitelské specifity bylo diagnostikováno pět druhů parazita, a to Haemoproteus handai, H. psittaci, H. montezi, H. danilewskyi a H. pastoris. Neprokázali jsme případ infekce exotického ptáka rodem Haemoproteus získané na našem území, na druhé straně však spektrum druhů nalezených parazitů nevylučuje autochtonní šíření v ČR.

SUMMARY
Vrána P., Závodská J., Tukač V., Svobodová V. Genus Haemoproteus as a causal agent of avian malaria in exotic birds in the Czech Republic. Veterinářství 2005;55:678-683.
Avian malaria, etiological agents of exotic birds in the Czech Republic was studied in the period from 2001 to 2004. We investigated 419 blood samples from 79 species. Total prevalence of Haemoproteus was 8,4 % in 7 species of Psittaciformes, Cuculiformes and Passeriformes. Namely Cuban Amazon Parrot (Amazona leucocephala), Scarlet Macaw (Ara macao), Red-and-Green Macaw (Ara chloroptera), Jardine Parrot (Poicephalus gulielmi), Grey Parrot (Psittacus erithacus), Violet Turaco (Musophaga violacea) and Hill Mynahs (Gracula religiosa). All the infected birds were imported. Parasitemia ranged between 0,02 % to 1,5 % without any clinical signs. On the base of morphometry and host specifity, five species of parasite Haemoproteus handai, H. psittaci, H. montezi, H. danilewskyi and H. pastoris were identified. We confirmed no infection of exotic birds by the genus Haemoproteus infection in this country, but on the other hand spreading of new species in the Czech Republic cannot be ruled out.

Česká republika je státem, který je už po desítky let považován za vyspělé a úspěšné centrum chovu a odchovu nejrůznějších exotických zvířat. Podstatnou část z nich tvoří ptáci. V roce 2003 se pohybovaly počty legálně importovaných jedinců řádově v desetitisících a předpokládané počty nelegálních dovozů jdou do tisíců.
Se vzrůstem obliby chovu exotických ptáků se stále častěji objevují ve veterinárních ambulancích exotičtí opeřenci se širokou škálou onemocnění. Nezanedbatelnou část tvoří onemocnění parazitárního původu. Jedním z nich je i aviární malárie způsobená krevními prvoky rodu Plasmodium, Haemoproteus a Leucocytozoon. Jejich vývoj je spojen s hmyzími vektory umožňujícími kosmopolitní rozšíření této skupiny.
Rod Plasmodium je charakteristický nepohlavními a pohlavními vývojovými stadii nacházejícími se ve zralých erytrocytech a tvorbou pigmentových granulí (hemozoinu) v těchto buňkách. Jedinými přenašeči jsou komáři. Tímto se rod Plasmodium liší od rodu Haemoproteus a Leucocytozoon.1 V současné době je u ptáků popsáno kolem 41 druhů plazmodií.2 Velké množství není hostitelsky druhově specifických.
U rodu Leucocytozoon přenášeném muchničkami se v periferní krvi nacházejí pouze pohlavní stádia a to nejen v erytrocytech, ale také v leukocytech. Jádro buňky je často excentricky odtlačováno. K tvorbě pigmentu však nedochází. Ve vnitřních orgánech se mohou vytvářet tzv. megaloschizonty.3 Doposud bylo popsáno kolem 91 druhů v rámci tohoto rodu.2
V naší práci jsme se věnovali problematice spojené s rodem Haemoproteus, který je z uvedených tří rodů nejčastěji zaznamenáván. Typické je pro něj nepohlavní množení (merogonie, schizogonie) v endoteliálních buňkách orgánů, přítomnost pohlavních stádií (gametocytů) v erytrocytech a tvorba malarického pigmentu hemozoinu uloženého v erytrocytech. Z dvojhostitelského vývojového cyklu parazita, který se odehrává v hmyzím a ptačím hostiteli, nás z veterinárního hlediska zajímá období nepohlavního množení (merogonie) ve tkáních a vývoj pohlavních buněk v erytrocytech ptačího hostitele. Gametocyty se nacházejí pouze v erytrocytech a částečně nebo úplně obklopují jejich jádra. Parazité se vyskytují u celé řady ptačích druhů kosmopolitně.4 Infekce často probíhá inaparentně, jsou ale známé i fatální případy onemocnění.3 Jako přenašeči se uplatňují tiplíci rodu Culicoides nebo kloši.5 Vektoři však byli zatím popsáni jen pro méně než 10 % dosud známých druhů hemoproteů.
Rozšířením tohoto parazita ve Střední Evropě se věnuje podrobná studie Kučery6, která udává 11,8 % pozitivních ptáků 85 druhů. Stejně jako v případě rodu Plasmodium i tento rod vykazuje během roku dvouvrcholovou křivku výskytu v periferní krvi. První vrchol je v měsíci květnu, poté v průběhu léta a podzimu jeho incidence postupně klesá s výjimkou výrazného vzestupu v měsíci září.6
Klinické příznaky jsou rozdílné podle druhu parazita a hostitele, kolísají od latentního průběhu až k výrazným malarickým symptomům – anémie, dyspnoe, hubnutí až úhyn.5
Vzhledem k příbuznosti rodu Haemoproteus a rodu Plasmodium, jehož zástupci jsou původci nejen malárie aviární, ale i humánní, proti které bylo během desetiletí intenzivních studií nalezeno mnoho úspěšných terapeutických postupů, lze využít humánní přípravky i při terapii ptáků.
Pro nízkou patogenitu rodu Haemoproteus u exotických ptáků držených v zajetí není terapie vždy nezbytně nutná, ale doporučuje se u ptáků se zhoršenou tělesnou kondicí nebo postižených souběžně jinou infekcí.4,7
Jednou z možností při zachycení infekce je podání 15 mg/kg chloroquinu v kombinaci s 0,75 mg/kg primaquinu, při výskytu klinických příznaků pak aplikace 25 mg chloroquinu s 1,3 mg primaquinu. Další aplikace se pak provádějí po 12, 24 a 48 hodinách od prvního podání v dávce 15 mg/kg chloroquinu v kombinaci s 0,75 mg/kg primaquinu.8,9 Dále lze aplikovat 1 mg/kg primaquin fosfátu p. o. po 45 dní v kombinaci s podáním amprolia a pyrimetaminu u papoušků.8 Chloroquin fosfát je vhodné podávat vždy spolu s primaquinem. Quinacrin HCl lze podat v dávce 50 – 150 mg/kg po 5 dní (uváděna hepatotoxicita u kakaduů11) a chloroquin v množství 250 mg/120 ml pitné vody, která se může ochutit pomerančovou šťávou a podává se 7 – 14 dní,10,11 nebo quinacrin v dávce 250mg/kg po 5 dnů či chloroquin fosfát p. o. 500 mg/kg po 5 dnů.3
Jako možná prevence se uvádí ochrana hnízd před hmyzem (sítě, lepivé lapací pásy) a jeho případné potírání (světelné lapače, insekticidy, vysušování lokalit sloužících k rozmnožování vektorů).1,12

Materiál a metodika
Celkem jsme od října 2001 do ledna 2004 vyšetřili 418 ptáků 79 druhů patřících do pěti řádů. Řád Anseriformes (vrubozobí) byl zastoupen 35 jedinci, řád Galliformes (hrabaví) 50 jedinci, řád Psittaciformes (papoušci) 316 jedinci, řád Cuculiformes (kukačky) 15 jedinci a řád Passeriformes (pěvci) dvěmi jedinci. Ptáci pocházeli ze soukromých chovů, karanténních zařízení exportní firmy z Olomouce a zoologických zahrad v Brně a Ostravě. Infikovaní ptáci žijící delší dobu na území České republiky nebyli těsně po importu vyšetřeni na přítomnost krevních parazitů.
Krev vyšetřovaných ptáků byla získávána z vena cutanea ulnaris. K barvení krevních nátěrů byla použita modifikovaná metoda barvení dle Giemsy-Romanowského Quick, popřípadě bylo využito barvivo Hemacolor®.
V obarvených nátěrech jsme ve světelném mikroskopu při imerzi (zvětšení 1000x) hledali zástupce krevních parazitů s důrazem kladeným na přítomnost charakteristických znaků rodu Haemoproteus. Nález jiného parazita sloužil pouze k doplnění diagnózy. Při určování nalezených zástupců parazita v krvi jsme se řídili druhem hostitele a morfologickou strukturou gametocytů v erytrocytech. Na základě doporučení získaného z odborné literatury jsme určovali tvar, velikost a morfologii parazita v erytrocytu, tvar a velikost jádra a charakter pigmentových granul.9 Doplňujícím parametrem bylo také umístění v hostitelské buňce, její případná deformace a odtlačení jádra. Na základě vzdálenosti jádra erytrocytu od jeho cytoplazmatické membrány na napadené i nenapadené straně byl stanoven koeficient odtlačení jádra. Hodnoty parazitémie byly výsledkem poměru gametocytů na 10 000 erytrocytů. Byl sledován a vyhodnocen klinický stav infikovaných ptáků.

Výsledky
Celkem bylo vyšetřeno 419 ptáků 79 druhů. Z tohoto souboru byli zástupci rodu Haemoproteus nalezeni u 35 jedinců (8,4 %) sedmi druhů ze tří čeledí a tří řádů. Všichni infikovaní ptáci byli do České republiky importováni.
V krevních nátěrech jednotlivých ptáků jsme nalezli pět druhů rodu Haemoproteus. Jedná se o druhy H. danilewskyi, H. handai, H. montezi, H. psittaci a H. pastoris. Neprokázali jsme autochtonní infekci exotických ptáků rodem Haemoproteus. Ani jeden z hostitelů, u kterých byla potvrzena přítomnost parazita, se nenarodil v České republice. Byli buď odchyceni ve volné přírodě, nebo odchováni na farmách na území Jihoafrické republiky. U žádného ptáka s pozitivním nálezem nebyly zjištěny klinické projevy onemocnění.

Diskuse
Zaměřili jsme se na exotické ptáky ve snaze získat základní informace o rozšíření aviární malárie u této skupiny v naší republice. Rod Haemoproteus byl zvolen pro jeho charakteristické rysy, ze kterých zvláště vyniká nejen široké hostitelské spektrum zahrnující mimo jiné i námi sledovanou skupinu ptáků, ale i značné kosmopolitní rozšíření. V souboru 419 sledovaných jedinců jsme nezachytili ani v jednom případě zástupce rodu Plasmodium a Leucocytozoon, taktéž původců malárie u ptáků, zato Hemoproteus spp. se nacházel u 8,7 %, a to v pěti druzích. I když byl popsán rod Haemoproteus Crusem už v roce 1884, není problematika aviární malárie u exotických ptáků dodnes dostatečně prostudovaným tématem a nejsou sjednoceny poznatky o původci, způsobech šíření a patogenitě.
Ve světě je studován vztah tohoto parazita, jeho vektorů a především hostitelů, u nás označovaných jako „exotičtí”.13 Pod toto označení jsou zahrnuti ptáci všech řádů, kteří nepocházejí z ČR ani okolních států. Je ale otázkou, zda se dají poznatky získané v domovině těchto ptáků uniformně přenést i na naše podmínky. To platí také pro informace, které byly získány při studiích našich volně žijících ptáků.1,14,15
Z obecných poznatků o způsobu života hemoprotea víme, že je jeho šíření úzce spjato s hmyzími vektory (kloši a tiplíky) a šíří se jen v podmínkách vyhovujících těmto malým bezobratlým. Proto jsou pro exotické ptáky větší hrozbou druhy hemoprotea přenášené tiplíky, kteří nejsou jako kloši úzce vázaní na jednotlivé ptačí kolonie a ve svém parazitickém způsobu života nejsou ani příliš úzce specializováni na hostitele. Samičky využívají také plazy, savce a člověka.16 Častější napadení ptačích hostitelů je spojeno s vyšší aktivitou tiplíků (pakomárků) za soumraku a v noci, kdy většina ptačích druhů hřaduje v keřovém a stromovém pásmu, ve kterém se tito vektoři ve zvýšené míře pohybují. Jsou navíc kosmopolitně rozšíření mezi oběma polárními kruhy.17 V naší zeměpisné šířce se v rámci Evropy nejhojněji vyskytuje pakomárek Culicoides impunctatus,18 jenž zřejmě hraje důležitou úlohu v šíření hemoprotea i na našem území a mohl by tak být významným článkem v přenosu parazita na exotické ptáky, pomineme-li možnost šíření teplomilných druhů vektorů z jižních oblastí. Zástupci rodu Haemoproteus jsou známí svou úzkou hostitelskou specifitou a přenos mezi jednotlivými ptáky se děje nejčastěji v rámci rodů, méně už v rámci čeledí a zcela ojediněle mezi řády.19 Této vlastnosti se společně s posouzením morfologické struktury využívá v současnosti k determinaci jednotlivých druhů.
Patogenitě rodu Haemoproteus se věnuje mnoho vědeckých prací. Patogenitou je vyjádřeno takové působení parazita na hostitelský organismus, které vede k onemocnění až úhynu.19 V odborných studiích s veterinárním zaměřením je hemoproteus vesměs označován jako parazit s patogenitou nízkou nebo dokonce zanedbatelnou. Zdůvodnění tohoto faktu lze také spatřovat ve velké adaptaci parazita na svého hostitele během dlouhého společného vývoje.12
Práce zabývající se problematikou hemoproteů u volně žijících ptáků z různých částí světa jsou už na popis negativních vlivů nepoměrně bohatší. Výskyt klinických projevů onemocnění je však i zde ojedinělý. Klinickou formou bývá označeno onemocnění až při parazitémii dosahující hodnot 10 % invaze parazita do krevních buněk,20 která je zpravidla provázena klinickými příznaky. Daleko častější je popis nepřímého působení parazita ovlivňující vzezření, chování či projevy postiženého ptáka, které v přirozených podmínkách snižují jeho šance na přežití a rozmnožování. Volně žijící ptáci se silnou infekcí snižují své létání na minimum, ztrácejí schopnost hledat si potravu a vyhledávají úkryt. Tím by bylo možné vysvětlit nízkou parazitémii u ptáků odchycených do lapacích sítí.19
Je prokázáno, že ptáci hostí ve svém těle parazita i po několik let. Hladina parazitémie však značně kolísá. Vědci vyslovili mnoho hypotéz o ovlivnění fáze infekce, z nichž některé se navzájem popírají a nedají se použít globálně. Nejznámější je zvýšení parazitémie při snížené potravní nabídce a dále na jaře v oblastech s charakteristicky se střídajícími ročními dobami. Prodlužující se den vyvolává u ptáků zvýšenou produkci pohlavních hormonů, které mají podle některých autorů přímý vliv na exacerbaci parazitémie.21,22
V přírodě se živočichové nacházejí ve složitých konkurenčních vztazích, které mají zásadní vliv na jejich prosperitu a které se naprosto liší od podmínek v klecích. Zde jsou ptáci chráněni před hladem, žízní a predátory, proto se negativní dopad parazitů nemusí vůbec projevit způsobem, který by byl charakteristický u volně žijících ptáků. Pro chovatele je však paradoxně prospěšný poznatek, že infikovaní ptáci ztrácejí svou přirozenou plachost a daleko lépe se po odchytu vyrovnávají s umístěním do ohraničených prostor.19 Při dostatečné individuální péči o tyto jedince by se dalo s nadsázkou říci, že je nám v procesu adaptace ptáků hemoproteus nápomocen. Vzhledem ke zvýšené ochraně přírody a prováděným krokům, které by měly vést k zamezení odchytů ptáků z volné přírody, se snad tento faktor nedočká svého uplatnění.
Terapie se ve veterinární literatuře zabývající se rodem Haemoproteus u exotických ptáků často nepovažuje za nutnou. Doporučuje se terapii neprovádět nebo k ní přistoupit jen u ptáků značně oslabených či postižených souběžně jinou infekcí.23,6,24 Také vysoká parazitémie je uváděna jako důvod pro zahájení terapie. Zde však narážíme na problém, neboť vzhledem k druhové rozmanitosti a pestrému způsobu života není u ptáků určeno jednotné rozdělení stupně intenzity parazitémie. Hodnotu, kterou označuje jeden autor jako střední parazitémii (0,1 – 0,5 %),1 považuje už jiný za těžkou (0,2 %).19 Při absenci specifických klinických příznaků lze jen těžko označit jaká parazitémie je vysoká, jaká nízká a co je akutní infekce.
Příbuznost rodu Hemoproteus s rodem Plasmodium jako původci malárie u lidí, umožňuje využití některých humánních léčebných přípravků i u ptáků. Možnost aplikace léků perorální formou s potravou nebo pitnou vodou velmi usnadňuje práci veterinárního lékaře i chovatele a představuje pro ptáka, na rozdíl od jiných forem aplikace, minimální negativní vliv způsobený případným stresem. Nepříjemnou chuť je možno upravit několika kapkami pomerančové šťávy.3 Prevence ptačí malárie je značně komplikovaná. Ochrana ptáků před vektory se často neslučuje s estetikou ukázkových ptačích voliér (ochranné sítě, lepivé pásy). Doporučujeme proto pravidelnou kontrolu krevních nátěrů zhotovených při kroužkování, přesunech či jiné manipulaci.
Spektrum druhů rodu Hemoproteus, které se nám podařilo najít, koresponduje s údaji v odborné literatuře.19 Hostitelská specifita však není přísně vyhraněná. U dvou z pěti námi zjištěných druhů. Haemoproteus pastoris, jenž byl nalezen u loskutáka, je zároveň popisován i u krkavcovitých (Corvidae) zastoupených i na našem území několika druhy. Haemoproteus danilewkyi potvrzený u turaků pocházejících z oblastí centrální Afriky je zase v literatuře popisován také jako parazit u alexandrů (Psittacidae) žijících v oblastech jihozápadní Asie.25 Tato hostitelská nevyhraněnost zvyšuje možnost adaptace na naše podmínky. Je proto třeba zvážit terapii ptáků bez klinických příznaků, abychom předešli šíření nového patogenního agens, jehož dopad na hostitele není zcela objasněn. I když nelze v současné době zcela eliminovat původce malárie ptáků z organismu hostitele pomocí terapie, přesto dosáhneme výrazného poklesu parazitémie, což sníží zároveň pravděpodobnost přenosu patogena na vektora a další šíření infekce. Při podání chloroquinu sovicím sněžným (Nyctea scandiaca) klesla hladina parazitémie po dvoutýdenní kontrole krevního nátěru v jednom případě z 11 % na 0,1 %, v druhém z 6 % na 0 % napadených erytrocytů.15
Na druhé straně existuje riziko adaptace autochtonních druhů rodu Haemoproteus na exotické ptáky. Infekce pro ně novými druhy malarických původců může být velmi závažná.15 Část námi vyšetřených infikovaných ptáků žije na území republiky již několik let bez vyšetření na krevní parazity v době importu a nelze tedy potvrdit nebo vyvrátit autochtonní přenos.
Přikláníme se k názoru, že tyto důvody umožňují uvádět termín malárie ptáků jako nozologickou jednotku již při nálezu parazitů v krevních buňkách, i když nelze vždy vyhodnotit specifické klinické příznaky.

Závěr
Aviární malárie vyvolávaná rodem Haemoproteus je infekce známá i u ptáků v České republice, kde je studovaná hlavně problematika týkající se pěvců, dravců a sov. Často popisovaná nízká patogenita tohoto parazita u exotických ptáků způsobuje podceňování infekce. Určité negativní ovlivnění hostitele však vyplývá ze způsobu vývoje parazitů v jeho těle. Otázkou stále zůstává rozsah změn a jejich celkový dopad na ptačí organismus nejen z hlediska zdraví, ale i chování a schopnosti přežití. Zjištěná prevalence rodu Haemoproteus u exotických ptáků v ČR byla 8,4 %, což vyžaduje zvýšenou pozornost veterinárních lékařů specializujících se na aviární problematiku.
Druhový rozsah parazitů, které jsme u ptáků nalezli, koresponduje s výsledky v odborné literatuře. Dostatečný počet hostitelů, vektorů a schopnost parazita se přizpůsobit jsou důležité podmínky pro šíření na našem území.
Ptačí malárie je parazitární infekce, která si zaslouží pozornost odborné veřejnosti, protože její ovlivnění hostitele je často nespecifické, a proto velmi obtížně vyhodnotitelné.

Literatura:
1. Hauptmanová K. Hematologie a krevní parazité volně žijících ptáků. Disertační práce, Veterinární a farmaceutická univerzita Brno, 2003:159.
2. Kučera J. Onemocnění kachen pižmových vyvolané krevními prvoky. Veterinářství, 1982;32:368-369.
3. Hawkey C., Gulland F. Clinical hematology. In: Price C. J. (ed.). Manual of parrots, budgerigars and other psittacine birds. Cheltenham; British Small Animal Veterinary Association, 1992:35-49.
4. Chroust K., Svobodová V., Modrý D., Volf J. Veterinární entomologie. Brno; VFU Brno, 1998:58-61, 94.
5. Hofstad M. S., Barnes H. J., Calnek B. W., Reid W. M., Yoder H. W. Disease of poultry. Iowa; Iowa State University Press, 1984:1176.
6. Kaufmann J. Parasites of poultry. In: Kaufmann J. (ed.). Parasitic infections of domestic animals. A diagnostics manual. Boston; Birkhäuser verlag, 1996:367-369.
7. Harcourt-Brown N. H. Psittacine birds. In: Tully T. N., Dorrestein G. M., Lawton M. (eds.). Avian medicine. Oxford; Reeductional and Professional Publishing Ltd., 2000:112-143.
8. Carpenter J. W., Mashima T. Y., Rupiper D. J. Exotic animal formulary. Philadelphia; W. B. Saunders Company, 2001:423.
9. Redig P. T., Talbot B., Guarnela T. Avian malaria. Proceedings Association of Avian Veterinarians, 1993:173-181.
10. Keymer I. F. Parasitic diseases. In: Petrak M. L. (ed.). Diseases of cage and aviary birds. 2nd ed. Library of Congress Cataloging in Publication Data, 1982:535 – 598.
11. Macwhirter P. Passeriformes. In: Ritchie W. R., Harrison G. J., Harrison L. R. (eds.) Avian medicine. Principles and application. Florida; Wingers Publishing, 1994:1172-1199.
12. Peirce M. A. The significance of avian haematozoa in conservation strategie. ICBP Technical Publication 1989;10:69-76.
13. Bennett G. F., Peirce M. A. Haemoproteus psittaci n. sp. (Haemoproteidae) from the African grey parrot Psittacus erithacus L. Systematic Parasitology 1992;23:21-24.
14. Votýpka J., Šimek J., Trijanowski P. Blood parasites, reproduction and sexual selection in the Red Backed Strike (Lanius collurio). Ann. Zool. Temnici 2003;40:431-439.
15. Závodská J. Malárie ptáků v ČR se zaměřením na dravce a sovy. Diplomová práce. Veterinární a farmaceutická univerzita Brno, 2002:42.
16. Mullen G. R. Ceratopogonidae biting midges. In: Mullen G. R., Durden L. A. Medical and veterinary entomology. London; Academic Press, 2002:163-184.
17. Atkinson C. T. Vectors, epizootology, and pathogenicity of avian species of Haemoproteus (Haemosporina: Haemoproteidae). Bull. Soc. Vector Ecol. 1991;16:109-126.
18. Valkiūnas G. A., Liutkevičius G., Iezhova T. A. Komplete development of three species of Haemoproteus (Haemosporida, Haemoproteidae) in the biting miste Culicoides impunctatus (Diptera, Ceratopogonidae). Journal Parasitol. 2002;88(5):864-868.
19. Valkiūnas G. A. Bird haemosporida. Acta Zoologica Lituanica 3-5: A monograph 1997:608.
20. Gylstorf I., Grimm F. Vogelkrankheiten. Stuttgart; Verlag Eugen Ulmer, 1998:464.
21. Deviche P., Greiner E.C., Manteca X. Seasonal and age-related changes in blood parasite prevalence in Dark-eyed juncos (Junco hyamalis, Aves, Passeriformes). Journal of Experimental Zoology 2001;286:456-466.
22. McCurdy D. G., Shutler D., Mullie A., Forbes M. R. Sex-biased parasitism of avian hosts: relations to blood parasite taxon and mating system. Oikos 1998;82:303-312.
23. Harrison G. J., Harrison L. R. Clinical avian medicine and surgery. Philadelphia; W. B. Saunders, 1986:717.
24. Levine N. D. Genus Haemoproteus. In: Levine N. D. (ed.). Veterinary protozoology. Iowa; Iowa State University Press, 1985:281-283.
25. Bishop M. A., Bennett G. F. Host-parasite cataloque of the avian haematozoa, suplement 1 and bibliography of the avian blood-inhabiting haematozoa, suplement 2. Memorial University of Newfounland Occasional Papers in Biology 1992;15:98-99, 245.

Adresa autora:
MVDr. Petr Vrána
Veterinární ordinace VETPARK
Budečská 7
702 00, Moravská Ostrava
e-mail: orebice@seznam.cz

Napsat komentář

Vaše emailová adresa nebude zveřejněna. Vyžadované informace jsou označeny *